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L'intrigue du jeu suit la quête d'un chevalier insectoïde devant pénétrer les tréfonds du royaume d'Hallownest et y éradiquer l'entité maléfique qui y a été emprisonnée en des temps immémoriaux au sein du Hollow Knight éponyme (« chevalier creux » ou « chevalier vide »). L'influence maligne de l'antagoniste se ressent à nouveau dans une infection qui ronge le royaume et contamine peu à peu la plupart des insectes autochtones.

Située dans le même univers peuplé d'insectes, le récit se déroule après les évènements ayant eu lieu dans le premier opus. Le personnage jouable est cette fois-ci Hornet, princesse protectrice du royaume fictif d'Hallownest, qui apparait dans le premier jeu en tant que boss devenue alliée. Emprisonnée et transportée par convoi, elle atterrit finalement au pied d'un nouveau royaume, Pharloom, dont elle doit accomplir l'ascension.

Hollow Knight: Silksong conserve les mécaniques de jeu, l'univers et la direction artistique du jeu original mais propose un gameplay et des mouvements du personnage plus dynamiques. Son développement, dévoilé en 2019, a été rendu possible par le grand succès critique et commercial de Hollow Knight. Les deux démos jouables sont saluées par la critique, qui soulignent le défi pour le jeu de succéder à Hollow Knight et de satisfaire les attentes des joueurs.